Для самого управления точкой отсчета истории стала дата 19 февраля 1946 года, когда приказом народного комиссара внутренних дел Союза ССР было восстановлено Управление автомобильной дороги Москва — Куйбышев с обслуживанием автодороги Москва — Куйбышев на участке от Рязани до Куйбышева протяженностью 886 километров.
Сеть федеральных автодорог, подведомственных ФКУ «Поволжуправтодор», проходит по территории шести субъектов РФ: Рязанской, Пензенской, Ульяновской, Самарской, Оренбургской областей, Республики Мордовии — и включает в себя шесть крупнейших дорожных артерий.